1986 begann das längste Kapitel des ehemaligen Weltklasse-Torhüters. Er schloss sich dem 1. FC Nürnberg an und wurde auch dort direkt zur Nummer 1, nachdem sich der eigentliche Stammtorhüter Herbert Heider noch vor der Saison schwer verletzte. So wurde Köpke mit 24 Jahren Stammtorhüter in der Bundesliga und etablierte sich in den folgenden Jahren als absolute Größe in der Bundesliga, wenngleich die Franken selbst zumeist im Mittelfeld landeten. Die beste Platzierung des Clubs war ein fünfter Rang in der Endabrechnung in der Saison 1987/1988. In dieser Spielzeit besaß der Club auch dank seines Torhüters die drittbeste Defensive der Liga.

Seine beständig guten Leistungen sorgten dafür, dass Köpke als Nummer 3 mit zur Weltmeisterschaft nach Italien reiste und dort, zwar ohne Einsatz, Weltmeister wurde. 1994 wechselte der Torwart, der zur damaligen Zeit als Weltklasse-Torhüter angesehen und ein Jahr zuvor Deutschlands Fußballer des Jahres wurde, zur Frankfurter Eintracht, die sich unter Jupp Heynckes anschickte, nach der Meisterschaft zu greifen. Zuvor war der Club in die zweite Bundesliga abgestiegen. In Frankfurt sollte alles besser werden, auch durch den Torhüter, der Uli Stein ablöste.

Doch Köpke blieb, wie der Rest der Mannschaft, hinter den Erwartungen zurück. Gepaart mit Spannungen zwischen Trainer Heynckes und den Stars der Mannschaft und später auch durch Spannungen innerhalb der Mannschaft richtete sich eine Mannschaft, die noch um die europäischen Plätze mitspielte, regelrecht zu Grunde und es folgte Köpkes vierter Abstieg im Jahr 1996.

Dennoch war der Torwart Deutschlands Nummer 1 bei der Europameisterschaft 1996 in England und gewann etwas überraschend mit der Auswahl auch den Titel. Gleichzeitig machte Köpke mit einem kuriosen Wechsel im selben Jahr auf sich aufmerksam. So bestand bereits ein Kontrakt mit dem VfB Stuttgart, den Köpke aber platzen lassen wollte, um noch zum legendären FC Barcelona zu wechseln. Der Verein wiederum nahm letztlich Abstand von dieser Verpflichtung, da die Vertragssituation mit Stuttgart nach der Einschätzung der Katalanen zu undurchsichtig war und man rechtliche Probleme befürchtete.